Um controle fotossintético PSII é ativado em culturas anóxicas de algas verdes após iluminação

Communications Biology volume 6, Número do artigo: 514 (2023) Citar este artigo

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A produção fotossintética de hidrogênio a partir de microalgas é considerada como uma fonte de energia renovável. No entanto, o processo tem duas limitações principais que o impedem de crescer; (i) perda de elétrons para processos concorrentes, principalmente fixação de carbono e (ii) sensibilidade ao O2 que diminui a expressão e a atividade da enzima hidrogenase que catalisa a produção de H2. Aqui relatamos um terceiro desafio até então desconhecido: descobrimos que sob anóxia, um interruptor de desaceleração é ativado no fotossistema II (PSII), diminuindo a produtividade fotossintética máxima em três vezes. Usando PSII purificado e aplicando técnicas de espectroscopia e espectrometria de massa in vivo em culturas de Chlamydomonas reinhardtii, mostramos que esse interruptor é ativado sob anoxia, dentro de 10 s de iluminação. Além disso, mostramos que a recuperação da taxa inicial ocorre após 15 min de anóxia escura e propomos um mecanismo no qual a modulação na transferência de elétrons no sítio aceptor do PSII diminui sua saída. Tais percepções sobre o mecanismo ampliam nossa compreensão da fotossíntese anóxica e sua regulação em algas verdes e inspiram novas estratégias para melhorar os rendimentos de bioenergia.

O fluxo fotossintético de elétrons é crucial para o desenvolvimento da vida complexa na Terra, pois nesse processo a luz solar é capturada como fonte primária de energia para a maioria dos organismos vivos. Este processo é conhecido principalmente por seu papel na evolução do O2 pelo fotossistema II (PSII) de cianobactérias, algas e plantas1,2. No entanto, a colheita da luz solar, embora muito eficiente como fonte de energia primária, não ocorre sem desafios. Um dos principais problemas com que as plantas lidam é a instabilidade e inconsistência dos níveis de irradiância. Para superar esses problemas, as plantas desenvolveram uma rede sofisticada de processos regulatórios que ajustam a eficiência do aparato fotossintético. O processo de fluxo de elétrons é constantemente regulado para contornar barreiras de acordo com a disponibilidade de metabólitos do aparato fotossintético. O equilíbrio redox e a sublocalização de complexos na membrana tilacoide foram ambos postulados como "controle fotossintético" e mantêm o fluxo de elétrons para ajustar a capacidade do sistema3,4. As microalgas verdes, que estão continuamente sujeitas a mudanças ambientais, também desenvolveram vários mecanismos reguladores para lidar com mudanças rápidas na qualidade e intensidade da luz5. Esses processos permitem que as células lidem com transições rápidas da escuridão à medida que aumentam a quantidade de produtos disponíveis a jusante de ambos os fotossistemas e, assim, aliviam as limitações do lado aceitador. No entanto, quando tal transição ocorre sob anaerobiose, devido à respiração das células ou eliminação externa de O2, a evolução de H2 pela hidrogenase, que de outra forma é propensa à inativação pelo O26, torna-se a única válvula eficaz para lidar com um excesso de energia após tais exposições repentinas à luz7,8,9.

A produção de H2 a partir de algas verdes atrai muitas pesquisas, pois é considerada uma potencial fonte de energia renovável. Recentemente, um possível avanço para sua escalabilidade foi alcançado, pois foi demonstrada uma produção ambiente prolongada de H210,11. Consequentemente, foi demonstrado que os dois principais desafios que têm impedido a produção escalonável de H2 de algas verdes (inativação por dano de O2 e competição com fixação de CO212,13) ​​são solucionáveis. De fato, foi demonstrado anteriormente que desafiar as células com luz flutuante, variando minutos ou menos, pode limitar o O2 a níveis baixos e, assim, melhorar a sustentabilidade da produção de H27,14,15. No entanto, tais tentativas resolveram outra barreira, ainda não identificada, para a evolução do H2. Foi demonstrado que a exposição inicial à luz, após a incubação anaeróbica no escuro, desencadeia um fluxo rápido de elétrons, conforme relatado pelas altas taxas de evolução de H2. Por outro lado, exposições sucessivas resultam em uma diminuição de 3 vezes no acúmulo de H2, independente do número de ciclos claro-escuro7. Até o momento, o mecanismo responsável por esse declínio dramático permanece indefinido. Neste trabalho, exploramos as origens dessa diminuição maciça por meio de avaliações de fluxos de elétrons globais e locais em culturas de algas intactas e complexos PSII purificados. Registramos e integramos os processos de transporte de elétrons do centro de evolução de oxigênio (OEC) no PSII, para os processos a jusante do PSI. Nossos resultados sugerem que o "controle fotossintético" ativado por redox, que é responsável por uma desaceleração na atividade de Cytb6f, gera limitações aceitadoras no PSII, que alteram seu mecanismo interno de fluxo de elétrons e causam uma redução maciça na saída efetiva de elétrons. Esta regulação negativa, possivelmente envolvendo a fotorredução de O2 no sítio aceptor de PSII e possivelmente uma conformação alternativa de seu arranjo de resíduos do sítio aceptor, é posteriormente traduzida em uma notável diminuição na produção de H2.